La generación comenzó cuando las empresas japonesas, Sega y Nintendo, decidieron ingresar al mercado de los juegos de consola. Sega lanzó dos consolas, SG-1000 y Mark III, y su competidor Nintendo lanzó una consola doméstica Famicom. Se esperaba que las empresas los tuvieran todos solo para el mercado japonés. Sin embargo, Famicom se hizo muy popular en Japón y Nintendo decidió ingresar al mercado mundial. Con esto en mente, la empresa se acercó a la empresa Atari, que tenía la mayoría del mercado de videojuegos en el resto del mundo, con una propuesta para que Atari licenciara la Famicom y la distribuyera. Se celebró un acuerdo que debía firmarse en el Consumer Electronics Show de julio de 1983.

Sin embargo, en el mismo CES, Coleco exhibió su computadora doméstica Coleco Adam, que presentaba un juego diseñado por Nintendo llamado Donkey Kong. En ese momento, Atari tenía derechos exclusivos para distribuir juegos de Nintendo en computadoras domésticas, y Coleco tenía derechos exclusivos para distribuir el juego en consolas. Sin embargo, dado que Atari entendió que Adam era una computadora doméstica, pospusieron la firma del acuerdo con Nintendo y le pidieron a la compañía que resolviera el problema con derechos. El problema se resolvió, pero durante este tiempo, se había producido la crisis del videojuego de 1983 y Atari comenzó a perder influencia en el mercado. Con esto, Nintendo no tenía competidor y la empresa decidió ingresar al mercado por su cuenta.

La compañía presentó por primera vez la Famicom en enero de 1985 en el Winter CES como Nintendo Advanced Video System, abreviatura de NAVS. Los gamepads eran inalámbricos y funcionaban con él mediante un puerto de infrarrojos, y el paquete también incluiría una pistola de luz. Se planeó que el NAVS estaría disponible en la primavera de 1985. Sin embargo, esto no sucedió y la consola se mostró nuevamente en el CES de verano en junio de ese año, en una versión actualizada llamada Nintendo Entertainment System. El sistema fue lanzado en octubre de 1985 como un experimento dentro de los límites de la ciudad de Nueva York con el juego Super Mario Bros. incluido. El experimento tuvo éxito y demostró que la gente todavía quería jugar a juegos a pesar de la crisis de 1983. Posteriormente, el sistema fue lanzado en toda América del Norte en febrero de 1986 a un precio de 159 USD.

La Nintendo Family Computer (comúnmente abreviada como Famicom) se hizo popular en Japón durante esta era, desplazando a las otras consolas de esta generación. La contraparte occidental de Famicom, Nintendo Entertainment System, dominó el mercado de los juegos en América del Norte, gracias en parte a sus restrictivos acuerdos de licencia con los desarrolladores. Esto marcó un cambio en el dominio de los videojuegos domésticos de los Estados Unidos a Japón, hasta el punto que Computer Gaming World describió la «locura de Nintendo» como un «no evento» para los diseñadores de videojuegos estadounidenses como «prácticamente todo el trabajo para la fecha se ha realizado en Japón».​ La empresa tuvo un estimado del 65% de las ventas de hardware de 1987 en el mercado de consolas; Atari Corporation tenía el 24%, Sega el 8% y otras empresas el 3%.

La popularidad de las consolas japonesas creció tan rápidamente que en 1988 Epyx declaró que, en contraste con una industria de hardware de videojuegos en 1984 que la compañía había descrito como «muerta», el mercado de cartuchos de Nintendo era más grande que el de todo el software de computadoras domésticas. Nintendo vendió siete millones de sistemas NES en 1988, casi tanto como el número de Commodore 64 vendidos en sus primeros cinco años. Compute! informó que la popularidad de Nintendo provocó que la mayoría de las compañías de juegos de computadora tuvieran pocas ventas durante la Navidad de ese año, lo que resultó en serios problemas financieros para algunas, y después de más de una década fabricando juegos de computadora, en 1989 Epyx se convirtió completamente en cartuchos de consola. En 1990, el 30% de los hogares estadounidenses eran propietarios de NES, en comparación con el 23% de todas las computadoras personales, y la presión de los pares para tener una consola era tan grande que incluso los hijos de los desarrolladores de juegos de computadora la exigían a pesar de la negativa de los padres y la presencia de computadoras y software de última generación en el hogar. Como informó Computer Gaming World en 1992, «los niños que no tienen acceso a los videojuegos están tan aislados culturalmente como los niños de nuestra propia generación cuyos padres se negaron a comprar un televisor».

Sega fue el principal competidor de Nintendo en ventas de consolas durante la época. La SG-1000 de Sega, que precedió al Master System de mayor éxito comercial de Sega, inicialmente tenía poco que distinguirse de las consolas anteriores como la ColecoVision y las computadoras contemporáneas como la MSX, aunque fue capaz de lograr efectos visuales avanzados, incluido el desplazamiento de paralaje en Orguss y escalado de sprites en Zoom 909. En 1985, el Master System de Sega incorporó el desplazamiento por hardware, junto con una paleta de colores aumentada, mayor memoria, efectos pseudo-3D y 3-D estereoscópico, obteniendo una clara ventaja de hardware sobre la NES. Sin embargo, la NES continuó dominando los mercados de América del Norte y Japón, mientras que el Master System ganó dominio en los mercados emergentes de Europa y América del Sur.

Esta época aportó muchos aspectos influyentes a la historia del desarrollo de los videojuegos. La tercera generación vio el lanzamiento de muchos de los primeros videojuegos de rol de consola (RPG). La edición y censura de videojuegos se utilizó a menudo para localizar juegos japoneses en América del Norte. Durante esta era, se fundaron muchas de las franquicias de videojuegos más famosas de todos los tiempos que sobrevivieron a la tercera generación y continuaron hasta lanzamientos en consolas posteriores. Algunos ejemplos son Super Mario Bros., Final Fantasy, The Legend of Zelda, Dragon Quest, Metroid, Mega Man, Metal Gear, Castlevania, Phantasy Star, Megami Tensei, Ninja Gaiden y Bomberman.

En Norteamérica, el Atari 7800 y Master System se descontinuaron en 1992, mientras que el NES continuó produciéndose durante varios años más. En Europa, el Master System se suspendió a fines de la década de 1990. Sin embargo, ha seguido vendiéndose en Brasil hasta el día de hoy. En Japón, Nintendo continuó reparando sistemas Famicom hasta el 31 de octubre de 2007.​